Die Funktionen von Lipopolysaccharid in Pflanze-Bakterien-Interaktionen

• Antragstellerin: Professorin Dr. Stefanie Ranf-Zipproth
• Fachliche Zuordnung: Organismische Interaktionen, chemische Ökologie und Mikrobiome pflanzlicher Systeme ; Pflanzenzüchtung, Pflanzenpathologie
• Förderung: Förderung von 2016 bis 2023
• Projektkennung: Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) - Projektnummer 290259269

• Erstellungsjahr: 2023

Zusammenfassung der Projektergebnisse

Der Befall von Pflanzen mit Gram-negativen bakteriellen Pathogenen wie Pseudomonas und Xanthomonas verursacht jährlich bedeutende Ertragsverluste bei Kulturpflanzen. Der Ausgang einer versuchten Pathogeninfektion eines Wirtes hängt dabei von dessen Fähigkeit ab, eindringende Pathogene zu erkennen und schnell Abwehr-maßnahmen zu aktivieren, und vom Repertoire an Ausweichstrategien und Virulenzfaktoren des Pathogens, um die Abwehrsysteme des Wirtes zu umgehen. Die Erkennung von konservierten mikrobiellen Strukturen, sogenannten Microbe-Associated Molecular Patterns (MAMPs), durch spezifische Pattern-Recognition Receptors (PRRs) des Wirtes ist ein integraler Bestandteil des tierischen und pflanzlichen Immunsystems. Lipopolysaccharid (LPS), ein komplexes Glykolipidmakromolekül mit mehreren Domänen, das die Zelloberfläche von Gramnegativen Bakterien bedeckt, ist nicht nur essentiell für das Überleben der Bakterien sondern erfüllt auch vielfältige Funktionen in der Wirtsinteraktion. Die Lipid A (LA)-Domäne des LPS stimuliert extra- und intrazelluläre Immunrezeptoren von Säugetieren. LPS ist als hochrestriktive Umweltbarriere für die Resistenz gegen antimikrobielle Substanzen des Wirtes essentiell und ein wichtiger Virulenzfaktor. In Säugetieren haben angepasste Bakterien die dynamische Modifikation ihrer LPS-Struktur als erfolgreiche Strategie entwickelt, um der Immunerkennung zu entgehen, sich an das feindliche Wirtsmilieu anzupassen und Abwehrreaktionen des Wirtes zu standzuhalten. LPS löst auch Abwehrreaktionen in Pflanzen aus, aber die pflanzlichen LPS-Erkennungssysteme sind nicht verstanden. Wir haben gezeigt, dass die LA-Domäne des LPS als MAMP in der Modellpflanze Arabidopsis thaliana erkannt wird, und eine Schüsselkomponente der LPS-Erkennung identifiziert, die Rezeptor-ähnliche Kinase LORE (LipoOligosaccharide-specific Reduced Elicitation). In diesem Projekt wurden die molekularen Details der komplexen Rolle von LPS in den Interaktionen zwischen Pflanzen und Bakterien untersucht. LPS ist ein wichtiger bakterieller Virulenzfaktor und wird gleichzeitig vom Immunsystem der Pflanze wahrgenommen. Wir haben LPS-Strukturen identifiziert und charakterisiert, die diese beiden scheinbar gegensätzlichen Aufgaben erfüllen. Konkret zeigen wir, (1) welche strukturellen Motive von LPS und anderen mikrobiellen Komponenten Immunantworten in Pflanzen genau aktivieren und wie die Erkennungsspezifität auf molekularer Ebene erreicht wird, (2) welche LPSStrukturen zur bakteriellen Virulenz beitragen und schließlich, (3) dass Veränderungen der bakteriellen LA-Strukturen während der Besiedlung von Wirtspflanzen auftreten und die Pflanzeninfektion fördern. Folglich ist der Umbau von LA-Strukturen eine gemeinsame Virulenzstrategie, die die Infektion sowohl von Säugetier- und Pflanzenwirten fördert.

Projektbezogene Publikationen (Auswahl)

• Challenges in the identification of microbe-associated molecular patterns in plant and animal innate immunity: a case study with bacterial lipopolysaccharide. Mol Plant Pathol 17: 1165-1169
  Ranf S, Scheel D, and Lee J
  
• Immune Sensing of Lipopolysaccharide in Plants and Animals: Same but Different. PLoS Pathog 12 e1005596
  Ranf S
  
• Bacterial medium chain 3-hydroxy fatty acid metabolites trigger immunity in Arabidopsis plants. Science 364:178
  Kutschera A, Dawid C, Gisch N, Schmid C, Raasch L, Gerster T, Schäffer M, Smakowska-Luzan E, Belkhadir Y, Vlot AC, Chandler CE, Schellenberger R, Schwudke D, Ernst RK, Dorey S, Hückelhoven R, Hofmann T, and Ranf S
  
• Loss of wbpL disrupts O-polysaccharide synthesis and impairs virulence of plant-associated Pseudomonas strains. Mol Plant Pathol 20: 1535-1549
  Kutschera A, Schombel U, Wrobel M, Gisch N, and Ranf S
  
• The multifaceted functions of lipopolysaccharide in plant-bacteria interactions. Biochimie 159: 93-98
  Kutschera A, and Ranf S
  
• Analysis of the Structure and Biosynthesis of the Lipopolysaccharide Core Oligosaccharide of Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000. Int J Mol Sci 22: 3250
  Kutschera A, Schombel U, Schwudke D, Ranf S, and Gisch N
  
• Bacterial rhamnolipids and their 3-hydroxyalkanoate precursors activate Arabidopsis innate immunity through two independent mechanisms. Proc Natl Acad Sci U S A 118 (39) e2101366118
  Schellenberger R, Crouzet J, Nickzad A, Shu L-J, Kutschera A, Gerster T, Borie N, Dawid C, Cloutier M, Villaume S, Dhondt-Cordelier S, Hubert J, Cordelier S, Mazeyrat-Gourbeyre F, Schmid C, Ongena M, Renault J-H, Haudrechy A, Hofmann T, Baillieul F, Clément C, Zipfel C, Gauthier C, Déziel E, Ranf S, and Dorey S
  
• Remodeling of Lipid A in Pseudomonas syringae pv. phaseolicola In Vitro. Int J Mol Sci 23: 1996
  Gerster T, Wröbel M, Hofstaedter CE, Schwudke D, Ernst RK, Ranf S, Gisch N