Regulation of membrane fusion during cytokinesis - specificity and redundancy of SNARE complexes and regulatory SM proteins
Final Report Abstract
Anders als bei Mensch, Tier und Pilz teilen sich die Zellen von Pflanzen nicht durch Einschnürung der Plasmamembran. Stattdessen werden viele Membranvesikel entlang einer dynamischen Cytoskelettstruktur gerichtet zur Zellteilungsebene transportiert, wo sie miteinander zur Teilungsmembran – bekannt als Zellplatte – fusionieren. Dieser Prozess beginnt in der Mitte der Teilungsebene, dort entsteht durch die anfängliche Fusion der Vesikel ein schlabbriges scheibenförmiges Organell, das von einer Membran umhüllt ist. Diese Zellplatte dehnt sich zur Seite hin aus, indem später ankommende Vesikel mit ihrem Rand verschmelzen. Schließlich fusioniert der Rand der Zellplatte mit der Plasmamembran, wodurch die sich teilende Zelle in zwei Tochterzellen unterteilt wird. Für die Bildung der Zellplatte verwenden Blütenpflanzen eine besondere Variante der allgemeinen molekularen Maschinerie für die Membranfusion, bestehend aus SNARE-Komplexen und SM-Proteinen. Das cytokinesespezifische Qa-SNARE KNOLLE bildet mit promisken Interaktoren zwei verschiedene SNARE-Komplexe. Diese Komplexe entstehen schon am Endoplasmatischen Reticulum (ER) als cis-SNARE-Komplexe und werden so über den Golgi-Apparat zum trans- Golgi-Netzwerk (TGN) transportiert, dort in die sich bildenden cytokinetischen Vesikel eingelagert und zur Zellteilungsebene geliefert. Dieser Transport der cytokinetischen SNARE-Proteine als cis-Komplex vom ER bis zur Teilungsebene war unerwartet, hat aber den Charme, dass die SNAREs in stöchiometrischen Mengen vorkommen. Die cis-Komplexe werden in der Teilungsebene zerlegt, wobei das für die Cytokinese essentielle SM-Protein KEULE das Qa-SNARE KNOLLE aktiv hält und so die Bildung von trans-SNARE-Komplexen ermöglicht, die die Fusion von benachbarten Vesikeln zur Zellplatte bewirken. Wenn auch der Mechanismus der Cytokinese bei Blütenpflanzen inzwischen gut untersucht ist, blieben doch zwei Probleme. Zum einen ist in knolle Mutanten die Cytokinese nicht von der ersten Zellteilung an blockiert, die Embryogenese wird vollendet; zum zweiten bilden auch Algen und Niedere Pflanzen Zellplatten bei der Cytokinese aus, ohne über ein KNOLLE Gen zu verfügen, denn Orthologe von KNOLLE kommen nur bei Blütenpflanzen vor. Für ein anderes Qa-SNARE von Arabidopsis, SYP132 genannt, wurden mutmaßliche Orthologe bis hin zur Alge Klebsormidium gefunden; im Genom dieser Alge gibt es auch jeweils ein Gen für ein mutmaßliches Ortholog eines jeden KNOLLE-Partners bei der SNARE-Komplexbildung. Es konnte dann gezeigt werden, dass SYP132 – außer einer Funktion bei der Sekretion – auch für die Cytokinese wichtig ist und mit den KNOLLE-Partnern ebenfalls SNARE-Komplexe bildet. Offenbar handelt es sich dabei um den „archaischen SNARE-Mechanismus“ für die Cytokinese, der in der frühen Evolution noch nicht spezialisiert war, aber immer noch in Blütenpflanzen aktiv ist. Überraschenderweise „erfanden“ Hunderte von Millionen Jahren später die Blütenpflanzen den spezifischen SNARE-Mechanismus für die Cytokinese. Der Grund dürfte darin liegen, dass bei Blütenpflanzen die doppelte Befruchtung einen Embryo und ein Endosperm hervorbringt, das den Embryo ernährt. Das Endosperm ist zunächst nukleär, dann werden gleichzeitig Zellmembranen um Hunderte von Kernen gebildet, wofür KNOLLE, aber nicht SYP132 gebraucht wird. Es handelt sich bei der Entstehung der cytokinesespezifischen SNARE-Komplexe der Blütenpflanzen also um eine evolutionäre Anpassung, die durch Genduplikation und funktionelle Diversifizierung der Genkopien ermöglicht wurde.
Publications
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